Manninger memulai karirnya sebagai pemain muda di SV Austria Salzburg pada tahun 1993. Ia dipromosikan ke skuad tim utama pada awal musim 1995-1996. Setelah debutnya, ia dipinjamkan ke SK Vorwärts Steyr dan bermain dalam pertandingan level atas pertamanya melawan Grazer AK.
Pada awal musim 1996-1997, Manninger bergabung dengan Grazer AK dan membuat debutnya sebagai pengganti penjaga gawang utama yang cedera dalam pertandingan UEFA Cup putaran kedua melawan Internazionale Milano di Stadio Giuseppe Meazza, Milan. Ia tampil dalam 24 pertandingan selama satu musim bersama Grazer AK sebelum pindah ke Arsenal di Liga Premier, di mana ia menjadi cadangan bagi David Seaman yang berpengalaman.
Selama musim 1997-1998, Seaman mengalami cedera dan Manninger menggantikannya, mencatatkan enam clean sheet beruntun di liga, yang menjadi rekor klub bersama. Clean sheet terakhirnya adalah saat melawan Manchester United di Old Trafford, di mana Arsenal menang 1-0. Pada Maret 1998, ia dinobatkan sebagai Pemain Bulan Liga Premier. Namun, Manninger harus memberi jalan kepada Seaman ketika pemain Inggris itu pulih dari cedera. Meskipun hanya bermain dalam 7 pertandingan di musim 1997-1998 di Liga Premier (10 pertandingan diperlukan untuk secara otomatis memenuhi syarat mendapatkan medali juara), Manninger diberikan dispensasi khusus untuk mendapatkan medali karena kontribusinya dianggap cukup signifikan dalam kemenangan gelar Arsenal. Ia juga tampil dalam 5 pertandingan di Piala FA Arsenal. Saat melawan West Ham United dalam pertandingan ulangan perempat final, pertandingan berlanjut ke adu penalti dan Manninger berhasil menyelamatkan tendangan penalti Eyal Berkovic untuk membantu Arsenal melaju ke semifinal. Ia berada di bangku cadangan saat Arsenal memenangkan Final Piala FA 1998 untuk meraih double.
Manninger terus menjadi cadangan Seaman selama tiga musim berikutnya. Ia tampil dalam 64 pertandingan selama empat musim bersama Arsenal. Setelah Arsenal membeli Richard Wright pada tahun 2001, Manninger menjadi pemain ketiga di Arsenal dan menghabiskan musim 2001-2002 dengan status pinjaman di klub Italia ACF Fiorentina, di mana ia tampil dalam 24 pertandingan untuk klub Tuscan tersebut. Pada bulan Juli 2002, RCD Espanyol merekrut Manninger dengan kontrak empat tahun senilai £960.000. Namun, ia dilepas setelah hanya dua bulan di Espanyol tanpa tampil dalam pertandingan tim utama dengan alasan klub berbasis Barcelona tersebut melanggar kontrak.
Manninger kemudian bergabung dengan klub Italia Torino di Serie A pada Januari 2003 dan bertahan bersama mereka hingga akhir musim. Pada awal musim 2003-2004, ia bergabung dengan Bologna FC di mana ia menghabiskan dua musim sebagai cadangan. Ia juga sempat dipinjamkan ke Brescia Calcio pada bulan Juli 2004, namun kemudian dipinjamkan ke A.C. Siena untuk musim Serie A 2004-2005 di mana Manninger tampil dalam 19 pertandingan liga bersama klub tersebut. Pada bulan Juli 2005, FC Red Bull Salzburg merekrut Manninger kembali dari Bologna dan selama musim 2005-2006, ia tampil dalam 16 pertandingan.
Manninger kembali ke Siena, di Serie A, kali ini dengan status permanen untuk musim 2006-2007. Ia memulai musim sebagai penjaga gawang utama klub tersebut, namun cedera membuatnya digantikan oleh penjaga gawang internasional Yunani, Dimitrios Eleftheropoulos, yang kemudian mempertahankan posisi utama setelah Manninger pulih. Ia kembali menjadi pilihan utama pada awal musim 2007-2008, di depan Eleftheropolous dan Anssi Jaakkola. Selama dua tahun di Siena, Manninger tampil hampir 70 kali.
Pada bulan Juli 2008, sebagai pemain non-kontrak, ia kembali ke Austria dan bergabung dengan klub SV Austria Salzburg.
Follow