Setelah pensiun, Walker kemudian menjadi manajer untuk tim non-league Bishop's Stortford, sebelum pindah ke China sebagai pelatih kiper untuk Shanghai Shenhua pada tahun 2012. Dua tahun kemudian, ia pindah ke rival Shanghai SIPG dengan peran yang sama.
Di klub karirnya, Walker memulai dengan Tottenham Hotspur pada akhir 1980-an sebagai pemain muda dan memiliki dua kali peminjaman ke Ipswich Town dan Oxford United. Ia bermain untuk tim Tottenham yang memenangkan Piala FA Youth pada musim 1989-1990 dengan mengalahkan Middlesbrough. Pada awal 1990-an, Walker lebih sering digunakan sebagai kiper cadangan, tetapi setelah cedera serius yang dialami oleh kiper Spurs saat itu, Erik Thorstvedt, Walker mendapatkan kesempatan dan segera menjadi nomor 1 di Spurs. Ia membuat total 17 penampilan di liga pada musim pertama Liga Premier. Walker kemudian tampil sebanyak 312 kali untuk Tottenham Hotspur dan berperan besar dalam membantu Spurs memenangkan Piala Liga Inggris pada tahun 1999 setelah mengalahkan Leicester City 1-0 di Stadion Wembley. Namun, pada akhir karirnya di Spurs, ia kehilangan tempatnya dan kehilangan tempatnya kepada Neil Sullivan yang baru bergabung. Setelah itu, Walker mengajukan permintaan transfer pada September 2000 dan ia bermain pertandingan terakhirnya untuk Spurs melawan West Ham United pada 31 Januari 2001.
Setelah meninggalkan Spurs, Walker bergabung dengan Leicester City pada Juli 2001 dengan kontrak berdurasi empat tahun dengan biaya transfer sebesar £2,5 juta, yang bisa mencapai £3 juta tergantung penampilan. Musim pertamanya bersama klub berakhir dengan terdegradasi ke Divisi Pertama, yang ia rasakan mungkin telah merusak mimpinya untuk dipanggil ke timnas Inggris pada Piala Dunia 2002. Walker memiliki musim yang mengesankan bersama Leicester saat mereka mendapatkan promosi kembali ke Liga Premier, dan ia dipanggil kembali oleh timnas Inggris setelah enam tahun pada Mei 2003. Walker menjadi pahlawan bagi banyak penggemar Leicester, tetapi musimnya di Liga Premier tidak begitu baik, terutama dalam pertandingan melawan Aston Villa di Walkers Stadium pada 31 Januari 2004, di mana ia kebobolan lima gol dalam waktu 18 menit. Ia bahkan dihadapkan oleh seorang penggemar Leicester yang masuk ke lapangan dan mengatakan kepadanya bahwa ia "tidak pantas menjadi pemain Liga Premier". Pada 10 Februari 2004, Walker mencetak gol bunuh diri yang aneh dalam pertandingan melawan Bolton Wanderers yang berakhir imbang 1-1. Meskipun berhasil menyelamatkan tembakan Kevin Davies, ia kehilangan pegangan bola dan bola masuk ke gawang. Walker tampil baik dalam pertandingan tanpa gol melawan Wolves pada 28 Februari, dengan melakukan penyelamatan "kelas dunia" untuk menolak tembakan Kenny Miller. Meskipun Leicester terdegradasi dari Liga Premier pada musim 2003-2004, Walker berjanji untuk tetap bertahan di klub tersebut. Namun, ia akhirnya dilepas oleh Leicester City pada 6 Mei 2005, setelah klub tidak mampu memberikan kontrak baru kepadanya. Walker menghabiskan empat tahun bersama Leicester.
Setelah itu, Walker bergabung dengan Bolton Wanderers dengan kontrak selama satu tahun. Ia menjadi kiper utama untuk Bolton Wanderers dan tampil dalam beberapa pertandingan di kompetisi piala.