Onomah lahir di Enfield, London Raya, dan mengawali karir profesionalnya di Tottenham Hotspur. Dia pertama kali dipanggil untuk tim utama pada tanggal 5 Januari 2015, tetapi tidak bermain dalam pertandingan tandang melawan Burnley di babak ketiga Piala FA yang berakhir dengan skor 1-1. Debutnya dilakukan sembilan hari kemudian dalam pertandingan ulangan, ketika ia masuk menggantikan Andros Townsend pada 15 menit terakhir pertandingan yang berakhir dengan kemenangan 4-2 di White Hart Lane. Pada 24 Mei, ia masuk dalam skuad pertandingan Premier League untuk pertama kalinya, tetapi tidak bermain saat Tottenham menang 0-1 di kandang Everton pada pertandingan terakhir musim. Pada musim 2015-2016, Onomah mengganti nomor punggungnya menjadi 25 dan membuat debutnya di Premier League dalam kemenangan kandang 3-1 melawan Aston Villa pada 2 November 2015. Ia bergabung dengan Aston Villa dengan status pinjaman selama satu musim pada 4 Agustus 2017, dan mencetak gol pertamanya untuk Aston Villa dalam hasil imbang 1-1 melawan Bristol City pada 25 Agustus 2017. Pada 31 Agustus 2018, Onomah bergabung dengan Sheffield Wednesday dengan status pinjaman selama satu musim.
Pada hari terakhir bursa transfer musim panas 2019, Onomah pindah ke Fulham sebagai bagian dari transfer senilai £25 juta yang melibatkan Ryan Sessegnon. Ia mencetak gol pertamanya untuk Fulham dalam kemenangan 2-1 melawan Leeds United pada 21 Desember 2019. Pada 27 Juli 2020, Onomah mencetak gol solo untuk membuka skor dalam leg pertama babak semifinal play-off EFL Championship melawan Cardiff. Pertandingan tersebut berakhir dengan kemenangan 2-0 untuk Fulham. Setelah hanya membuat 39 penampilan untuk Fulham dalam 30 bulan berikutnya, kontrak Onomah secara saling sepakat dibatalkan pada 31 Januari 2023.
Pada 31 Januari 2023, Preston mengumumkan bahwa mereka telah merekrut Onomah dengan kontrak jangka pendek hingga akhir musim. Pada 27 Juni 2023, dikonfirmasi bahwa Josh Onomah akan meninggalkan Preston setelah berakhirnya kontraknya. Setelah dilepas oleh Preston, Onomah mengikuti trial bersama Stoke City.
Selain karir klubnya, Onomah juga telah mewakili Inggris hingga tingkat U-21. Pada Mei 2014, ia menjadi bagian dari skuad Inggris yang memenangkan Kejuaraan Eropa U-17 UEFA 2014, dan pada tahun 2017, ia turut serta dalam tim Inggris U-20 yang memenangkan Piala Dunia U-20 FIFA 2017. Dalam turnamen tersebut, Onomah mendapatkan kartu merah dalam pertandingan perempat final melawan Meksiko, sehingga ia absen dalam pertandingan semifinal melawan Italia. Namun, ia kembali bermain dalam pertandingan final di mana Inggris mengalahkan Venezuela dengan skor 1-0, yang merupakan kemenangan pertama Inggris dalam turnamen global sejak kemenangan Piala Dunia 1966.
Selama karirnya, Onomah telah meraih beberapa gelar, antara lain Juara EFL Championship bersama Fulham pada musim 2021-2022, Juara play-off EFL Championship pada tahun 2020, Juara Kejuaraan Eropa U-17 UEFA 2014, dan Juara Piala Dunia U-20 FIFA 2017.
Follow