Karier klub Wright dimulai di Ipswich Town. Ia lahir di Ipswich, Suffolk dan menandatangani kontrak profesional dengan Ipswich Town pada tanggal 2 Januari 1995 setelah menyelesaikan masa magangnya. Ia melakukan debutnya sebagai pemain berusia 17 tahun dalam kemenangan 2-0 melawan Coventry City pada bulan Mei tahun itu. Musim tersebut berakhir dengan degradasi Ipswich dari Premier League, dan selama empat musim berikutnya, Ipswich gagal promosi melalui play-off dari Divisi Pertama Liga Sepak Bola. Wright memainkan peran penting dalam musim 1999-2000 Ipswich ketika klub tersebut berhasil promosi melalui play-off setelah empat kali gagal sebelumnya. Pada tanggal 29 Mei 2000, dalam pertandingan final play-off melawan Barnsley, Ipswich menang 4-2, dengan umpan panjang Wright yang disundul oleh Marcus Stewart sehingga Richard Naylor mencetak gol untuk membawa mereka unggul 2-1. Wright mencetak gol bunuh diri yang tidak menguntungkan ketika tembakan memantul dari mistar dan mengenainya, serta memberikan tendangan penalti dengan melakukan pelanggaran terhadap Craig Hignett, tetapi ia berhasil menyelamatkannya dari Darren Barnard. Pada musim pertama Ipswich kembali ke kasta teratas sepak bola Inggris, Wright menginspirasi mereka untuk finis di posisi kelima dan lolos ke Piala UEFA.
Setelah berkarier di Ipswich Town, Wright pindah ke Arsenal pada tanggal 5 Juli 2001 dengan biaya transfer £2 juta. Ia menandatangani kontrak lima tahun. Manajer Arsène Wenger melihatnya sebagai pengganti David Seaman yang berpotensi jangka panjang dan juga sebagai pesaing yang lebih berpengalaman bagi kiper cadangan sebelumnya, Alex Manninger, yang kemudian meninggalkan klub. Wright melakukan debutnya melawan Derby County pada tanggal 29 September, dengan mencatatkan clean sheet dalam kemenangan 2-0 di Pride Park yang membawa timnya berada di puncak klasemen. Pada debutnya di Liga Champions UEFA melawan Panathinaikos, ia berhasil menyelamatkan penalti Angelos Basinas untuk membantu timnya meraih kemenangan 2-1. Meskipun Seaman mengalami cedera yang membuat Wright mendapatkan kesempatan bermain lebih lama, ia tidak mampu memanfaatkannya. Pada tanggal 4 November, saat berusaha membersihkan bola dari tendangan Paul Konchesky, ia malah memasukkan bola ke dalam gawangnya sendiri dalam kekalahan 4-2 melawan Charlton Athletic. Dua minggu kemudian, ia bertanggung jawab atas gol penyama kedudukan yang dicetak Gus Poyet di menit akhir dalam Derby London Utara melawan Tottenham Hotspur. Empat hari kemudian, ia digantikan di babak pertama karena cedera dalam pertandingan Liga Champions UEFA melawan Deportivo de La Coruña yang berakhir dengan kekalahan 2-0. Ia digantikan oleh kiper muda Stuart Taylor. Wright kemudian menjadi pilihan ketiga di belakang Taylor dan lebih sering bermain dalam pertandingan Piala FA untuk sisa musim tersebut, termasuk dalam pertandingan semifinal melawan Middlesbrough, meskipun Seaman yang tampil dalam pertandingan final yang dimenangkan Arsenal 2-0 melawan Chelsea. Penampilan terakhir Wright bersama Arsenal terjadi pada hari terakhir musim 2001-02 dalam kemenangan 4-3 melawan Everton. Arsene Wenger sengaja memainkannya dalam pertandingan tersebut agar ia mencatatkan 10 penampilan di liga, yang memenuhi syarat untuk mendapatkan medali juara; ia digantikan oleh Stuart Taylor di akhir pertandingan, sehingga Taylor juga mencatatkan 10 penampilan dan mendapatkan medali. Wright total bermain dalam 22 pertandingan untuk Arsenal.
Setelah Seaman mendapatkan perpanjangan kontrak selama satu tahun, Wright memutuskan untuk pindah ke Everton.