Pada tanggal 15 Januari 2009, Cronin dipilih sebagai pilihan kedua secara keseluruhan oleh tim Major League Soccer, Toronto FC, dalam MLS SuperDraft 2009. Ia melakukan debut profesionalnya pada tanggal 21 Maret 2009, dalam pertandingan perdana Toronto di musim MLS 2009 melawan Kansas City Wizards. Cronin mencetak gol profesional pertamanya pada tanggal 13 Juni 2009 melawan New York Red Bulls. Pada tanggal 21 Juni 2010, Cronin ditukar ke San Jose Earthquakes dengan imbalan uang alokasi. Pada tanggal 19 Januari 2015, ia ditukar ke Colorado Rapids dengan imbalan uang alokasi. Ia terpilih sebagai anggota MLS All-Star Game 2015 dan menjadi kapten tim Rapids.
Pada tanggal 31 Maret 2017, Cronin bergabung dengan Minnesota United FC melalui MLS waiver order. Minnesota menukarkan pilihan putaran ketiga di MLS SuperDraft 2019 dengan Chicago Fire untuk mendapatkan pilihan pertama di waiver order dan mengamankan Cronin. Pada tanggal 1 Maret 2019, Minnesota membeli sisa kontrak Cronin.
Di level internasional, Cronin mendapatkan panggilan pertamanya untuk tim nasional Amerika Serikat pada Juni 2009 untuk mengikuti CONCACAF Gold Cup 2009. Pada tanggal 11 Juli, Cronin melakukan debutnya dengan tim nasional Amerika Serikat dalam pertandingan melawan Haiti, dan turut berkontribusi dalam gol pembuka dalam hasil imbang 2-2.
Selama karirnya, Cronin meraih beberapa penghargaan, antara lain gelar Juara Divisi I Sepak Bola Pria NCAA bersama Wake Forest University pada tahun 2007, dan gelar Canadian Championship bersama Toronto FC pada tahun 2009 dan 2010. Ia juga meraih Supporters' Shield bersama San Jose Earthquakes pada tahun 2012.
Statistik karir terakhir Cronin diperbarui pada tanggal 30 Maret 2017.