Setelah pensiun sebagai pemain, Cherchesov beralih ke karir kepelatihan. Ia pernah menangani beberapa klub seperti FC Kufstein, FC Wacker Tirol, dan FC Spartak Moscow. Pada tahun 2015, ia menjadi manajer Legia Warsaw di Polandia dan berhasil memenangkan gelar juara liga dan piala domestik.
Pada bulan Agustus 2016, Cherchesov diangkat sebagai pelatih kepala tim nasional Rusia. Di bawah kepemimpinannya, tim nasional Rusia mencapai perempat final Piala Dunia FIFA 2018, yang merupakan pencapaian terbaik mereka sejak tahun 1970. Namun, setelah gagal melaju dari babak grup di UEFA Euro 2020, Cherchesov dipecat dari posisinya sebagai pelatih tim nasional Rusia pada bulan Juli 2021.
Setelah dipecat dari tim nasional Rusia, Cherchesov kemudian ditunjuk sebagai manajer klub Ferencvárosi TC di Hongaria pada bulan Desember 2021. Ia berhasil memenangkan dua gelar Nemzeti Bajnokság I secara beruntun bersama klub tersebut sebelum akhirnya dipecat pada bulan Juli 2023.
Meskipun perjalanan Cherchesov sebagai pelatih memiliki pasang surut, namun ia tetap merupakan sosok yang berpengaruh dalam sepak bola Rusia. Ia telah membawa tim nasional Rusia mencapai prestasi yang luar biasa di turnamen internasional dan memiliki pengalaman yang kaya dalam dunia sepak bola.